Действие фильма разворачивается в эпоху Великой Депрессии, когда экономические трудности и отсутствие перспектив подталкивают людей к рискованным поступкам и попыткам обойти закон ради быстрого обогащения и личного счастья. Главный герой — бродяга Фрэнк Чемберс, который случайно попадает на бензоколонку, принадлежащую пожилому греку Нику Пападакису.
Стив МакКуин не просто сыграл главную роль в «Охотнике» — он выступил и одним из продюсеров проекта, который стал одним из его последних крупных киноработ перед временным уходом из кино. Ральф Торсон по прозвищу Папа — профессионал высокого класса, который зарабатывает на жизнь поимкой беглых преступников и подозреваемых, выпущенных под залог.